Por David Mora

Las termitas subterráneas tales como Coptotermes formosanus Shiraki habitan en nidos compues­tos por una compleja red de galerías subterráneas, dando como resultado un ambiente altamente modificado respecto a los suelos que los rodean. Una colonia sana puede mantener condiciones de homeostasis en el interior del nido, limitando las oportunidades para que patógenos, parásitos y de­predadores exploten la colonia como recurso. Sin embargo, una colonia estresada o senescente pue­de manifestar falta de mantenimiento del nido, llevando a la colonización del mismo como un nicho oportunista por parte de otros organismos. En este estudio se describe la colonización de los nidos de tres colonias decrecientes de C. formosanus por parte de microbios y artrópodos, en condiciones de laboratorio. El cartón producido por las termitas dentro del nido (formando estructuras o como revestimiento de los túneles), fue invadido por una variedad de hongos; este material fúngico podría haber servido como alimento para poblaciones de ácaros y colémbolos que crecieron rápidamente durante la senescencia de las colonias. Finalmente, el cartón colonizado por micelio fúngico hospe­dó numerosas larvas de la familia Sciaridae Bradysia sp. (Diptera). Estas mosquillas utilizan la es­tructura en descomposición como sitio de cría, y numerosos adultos de ésta familia fueron hallados revoloteando sobre la colonia moribunda de termitas. Las larvas de Bradysia fueron a su vez infec­tadas por nemátodos parásitos, sugiriendo la presencia de múltiples niveles tróficos en la utilización de los recursos del nido de una colonia de termitas en declive. Se concluyó que una colonia subte­rránea moribunda representa una oportunidad de recursos para organismos necrófagos, y que la es­tructura del nido representa la apertura de un nicho que inicia una sucesión ecológica.

Several carpenter subterranean termites on wood

Introducción

Los insectos sociales con hábito de vida subterráneo, como las termitas de Formosa, Coptotermes formosanus Shiraki, excavan en el suelo para crear un nido debajo del mismo, donde la colonia pue­de establecerse (Messenger et al. 2005, Li y Su 2008). A medida que la colonia madura, llegando a reunir hasta un millón de individuos (Su y Scheffrahn 1988), el sistema de túneles se expande for­mando una compleja red de galerías que conecta sitios de alimentación con las diferentes cámaras de los nidos a lo largo de grandes distancias (King y Spink 1969). Con el paso del tiempo, las pare­des de los túneles se recubren con materia fecal, y las cámaras se rellenan con cartón, una estructura similar a la de una esponja, mayormente compuesta de material fecal y partículas de madera masca­das (King y Spink 1969, Wood 1988, Bardunias 2013). Para muchas especies de termitas, el mante­nimiento del sistema de galerías resulta en un microambiente altamente modificado en comparación con los suelos de su alrededor (Brauman 2000, Holt y Lepage 2000, Jouquet et al. 2005, Bignell 2006, Fall et al. 2007). Las colonias sanas mantienen la humedad, temperatura y comunidades mi­crobianas apropiadas para generar un ambiente homeostático (Wood 1988, Hughes et al. 2008, Chouvenc et al. 2011b). A pesar de que el hábito de vida subterráneo podría protegerla de las fluc­tuaciones terrestres y reducir la depredación, la colonia puede estar bajo la presión de patógenos y parásitos presentes en los suelos que la rodean (Blackwell y Rossi 1986, Schmid-Hempel 1998). Como resultado, los insectos sociales de hábito subterráneo han desarrollado mecanismos de resis­tencia a enfermedades (Chouvenc y Su 2010, Rosengaus et al. 2011) que reducen la supervivencia de patógenos dentro del nido, y previenen el riesgo de epizootias. El mantenimiento activo del nido es uno de estos mecanismos (Rosengaus et al. 1998; Cremer et al. 2007; Chouvenc et al. 2008, 2009; Hamilton et al. 2011; Chouvenc y Su 2012). Se hipotetiza que aquellas colonias estresadas o senescentes podrían mostrar una falta de mantenimiento del nido, y que los organismos que normal­mente se excluyen del mismo pueden entonces colonizarlo, utilizándolo como nicho oportunista, ante todo, a medida que la colonia ingresa en su fase de declive. Sin embargo, observar la fase de­creciente de un nido subterráneo en condiciones de campo es difícil, debido a su estilo de vida críp­tico (Grace et al. 1995); por lo tanto, realizamos nuestras observaciones con colonias en laboratorio.

Hasta hace poco tiempo, el colapso de grupos de termitas en laboratorio solía atribuirse al rápido crecimiento de microorganismos dañinos, dado en parte por el ambiente artificial (Toumanoff 1966, Chouvenc et al. 2011a). Sin embargo, se demostró recientemente que tal crecimiento microbiano era debido a que las termitas ya se encontraban en fase decreciente, y no la causa de tal decreci­miento (Chouvenc et al. 2012). En nuestro laboratorio, se mantuvieron colonias de C. formosanus en contenedores de gran tamaño para fines experimentales. Éstas son capaces de construir y mante­ner sus nidos y extender sus galerías de alimentación. Algunas de las colonias fueron obtenidas de alados fundadores, que fueron apareados en el laboratorio. Sin embargo, puede tomar entre 4 y 5 años alcanzar un tamaño considerable para poder realizar ensayos. De forma alternativa, algunas colonias fueron obtenidas de grandes muestreos a campo de colonias ya maduras. Mediante este método, fuimos capaces de acumular cientos de miles de individuos en un período corto de tiempo (< 1 año) y mantenerlos en contenedores por una gran cantidad de años. Algunas de estas colonias produjeron individuos reproductivos de reemplazo, con la presencia de reproductores primarios, in­cluso luego de 4 años en cautiverio. De todos modos, algunos de los grupos recolectados a campo fallaron en producir individuos reproductivos de reemplazo luego de 3 años en laboratorio, momen­to en el que sólo podían encontrarse individuos senescentes. Tales individuos, relativamente grandes y poco vigorosos, coincidieron con la descripción de una colonia en fase decreciente realizada por Grace et al. (1995). Las colonias que fallaron en producir individuos reproductivos secundarios fi­nalmente colapsaron. De los muestreos a campo también se obtuvieron varios microorganismos y artrópodos asociados a las colonias. De todos modos, su prevalencia fue baja (o por debajo del nivel de detección), y no afectaron la salud de las termitas mantenidas en laboratorio a lo largo de los años.

Durante los últimos 3 meses de actividad de esas colonias senescentes, se observaron cambios en la prevalencia de organismos asociados al material del nido. El objetivo de este estudio fue describir el uso del material del nido como un recurso para organismos típicamente excluidos, a medida que las colonias de laboratorio senescieron, y demostrar que tales organismos permanecen tanto en dor­mición o baja prevalencia hasta que el nicho se abre para ellos, iniciando así una sucesión ecológi­ca.

Materiales y Métodos

Recolección y mantenimiento de las termitas

Las colonias de C. formosanus del laboratorio se establecieron atrapando individuos mensual o bi­mensualmente de cinco colonias a campo (Broward County, FL) durante 2008 y 2009, utilizando las trampas descriptas por Su y Scheffrahn (1986). El procesamiento de las termitas se realizó mediante el método descripto por Tamashiro et al. (1973).

Fig. 1. Contenedores de laboratorio (1m x 1m x 1m) para mantener grandes grupos de termitas (hasta 1 millón de individuos) en el tiempo (>3 años). (A) Un contenedor luego de introducir grupos de termitas colectadas a campo, y (B) Una colonia establecida luego de 3 añose en laboratorio (Figura online a color).

Los grupos de termitas conservados en el laboratorio (~220,000 a ~1,000,000 individuos por colo­nia de origen) fueron contenidos en cubos individuales de Plexiglás (1m x 1m x 1m; Fig.1) con aberturas para aireación y acceso a los nidos, a una temperatura de 28°C y a 75% de humedad rela­tiva. Esta disposición fue descripta en detalle por Su (2013). Las colonias se alimentaron con blo­ques de abeto (Picea sp.). Cada una tuvo acceso a un oasis de floristería que regularmente se satura­ba con agua, de manera que las termitas puedan regular el contenido hídrico del interior del nido. Durante 2012, tres de las cinco colonias mostraron signos de senescencia mediante la acumulación de individuos grandes, denotando envejecimiento de las mismas (Grace et al. 1995), y un declive general de la salud de la colonia, mientras que en las otras dos colonias existieron reproductores ac­tivos e individuos aparentemente sanos. Éstas dos colonias sanas se utilizaron como controles, y fueron comparadas con las tres que se encontraban en declive respecto a la prevalencia de organis­mos asociados al material del nido.

Observación de Microbios y Artrópodos

Este estudio se restringió mayormente a la identificación de hongos y artrópodos, debido a que la gran diversidad y prevalencia de bacterias en el material de los nidos sería muy complejo de anali­zar con un abordaje basado solamente en cultivos (Chouvenc et al. 2011b). Sin embargo, como la presencia de la bacteria Serratia marcescens es común en grupos decrecientes de termitas (Touma­noff y Toumanoff 1959, Lund 1965), se confirmó su presencia en este estudio mediante la examina­ción de termitas muertas, ya que los cadáveres tomaban color rojo. La misma fue también aislada de muestras de material del nido. Se identificó por sus características morfológicas al ser cultivadas en medio agar papa dextrosa (APD). Por lo tanto, nuestro estudio se enfocó en la presencia y prevalen­cia de hongos en el nido de colonias sanas y en aquellas en declive. Para las colonias sanas, la di­versidad y la prevalencia de hongos se determinó aislando unidades formadoras de colonias (UFCs) de nidos y cadáveres de las termitas. Tres muestras del material de los nidos de 0,5 g fueron someti­dos a diluciones seriales, y sembradas en medio APD modificado (20% de concentración original) suplementado con estreptomicina (100 mg/litro) para prevenir el crecimiento bacteriano. En el caso de las colonias senescentes, la masa de micelio se sembró en medio APD modificado (20% de su concentración original) para obtener una serie de inóculos. Los inóculos fúngicos con características morfológicas distintivas fueron identificados mediante la secuenciación de sus ITS (Internal Trans­cribed Spaces). Para la amplificación del ADN se utilizaron los cebadores ITS1 y ITS4; y se empleo BLAST para la identificación en GenBank de las secuencias. Los hongos observados repetidamente fueron identificados por sus características morfológicas o mediante secuenciación de sus ITS en caso de no existir características morfológicas diferenciales.

Se colectaron tres muestras de 10 g de material de cada nido de origen, y todos los artrópodos pre­sentes fueron contados e identificados. El método primario de identificación fue a partir de sus ca­racterísticas morfológicas, pero en ciertos casos, el gen de citocromo oxidasa II (COII) de los espe­címenes fue secuenciado utilizando iniciadores A-tLeu B-tLys. Se comparó la prevalencia de artró­podos entre colonias sanas y decrecientes con una prueba t.

Resultados

Independientemente del estado de salud de cada colonia, se asociaron numerosos hongos con el material del nido, incluyendo AspergillusPenicilliumTrichoderma, y Lecanicillium. Sin embargo la densidad fúngica fue diferente; en colonias sanas (Fig. 2A) se encontraron <10³ UFC por gramo, presumiblemente como esporas, mientras que en colonias senescentes los hongos se encontraban como micelio con áreas de esporulación (Fig 2B) o esclerocios (Fig 2C) . Debido a que el material de los nidos de colonias senescentes estaban mayormente invadidos por micelio, la comparación cuantitativa de UFCs fúngicas respecto al material de nidos sanos no fue relevante. Sin embargo, al lavar el material para separar el micelio de las partículas de cartón, fue posible medir la biomasa fúngica en las muestras. Los hongos representaron un 4% (peso seco, n=3) de la masa del material del nido de colonias senescentes, mientras que no se pudo extraer micelio del material del nido de colonias sanas (=0%). Se proporcionó una comparación cualitativa de la presencia de hongos en la tabla 1. Se halló S. marcescens en bajas concentraciones en el material del nido en ambos tipos de colonias (<103 UFC por gramo). De todos modos, aquellas colonias senescentes en las que observa­mos una rápida acumulación de cadáveres, mostraron en algunos casos signos de colonización de S. marcescens mediante la típica pigmentación (estos cadáveres presentaron >10⁶ UFC al ser someti­das a dilución serial y sembradas en placas con medio 20% APD). Además, se observaron otros mi­croorganismos saprófitos creciendo en los cadáveres, mayormente Aspergillus.

Fig. 2. Nidos de termitas de cartón (A) Material sano de una colonia de termitas activas (B) Material invadi­do por micelio de varias especies fúngicas (C) cartón invadido por Aspergillus flavus (aquí, los esclerocios se están formando en el interior del sistema de gale­rías).

A medida que el micelio fúngico invadió el material del nido de colonias senescentes, la prevalen­cia de colémbolos micófagos (Entomobryidae: Entomobryinae; Fig. 3A) aumentó (p = 0.004; prue­ba t) de un promedio de 4 individuos por gramo de material (colonias sanas) a 45 por gramo de ma­terial (colonias senescentes). De forma similar, los ácaros Acotyledon sp. y Histiostoma sp. (Acari­dae; Fig. 3B) se encontraron presentes en el material de colonias sanas en densidades relativamente bajas (promedio de ocho individuos, combinando ambas especies, por gramo de material), mientras que las colonias en decrecimiento, tuvieron mayor número de ácaros (p < 0.001; prueba de t), 92 por gramo de material; Fig 4. Se observaron ácaros adultos alimentándose de cadáveres de termitas en descomposición y de material fúngico. Sin embargo, se hallaron hypopi (deuteroninfas foréticas que no se alimentan) en la superficie de las cápsulas de las cabezas de individuos senescentes de co­lonias en declive.

Fig. 3. Artrópodos comúnmente asociados con colo­nias de termitas. (A) Colémbolo entomóbrido, y (B) ácaros, aquí Acotyledon sp. presente como hypopi so­bre las cápsulas de la cabeza de la termita. Barra de es­cala = 0.5 mm.
Fig. 4. Presencia de colémbolos y ácaros en colonias sanas (n=2) y senescentes (n=3). Número promedio ± DS por gramo de material de nido de tres muestras por colonia de origen. Para ambos tipos de artrópodos, existó un aumento significativo de individuos en las colonias senescentes de termitas (P < 0.05; t-test).

En los contenedores con colonias senescentes, se observó la presencia de pequeñas moscas sobre­volando el material del nido. Se identificaron como Bradyisia sp. (Diptera: Sciaridae) (Fig. 5A), moscas de hongos, asociadas normalmente con material orgánico en descomposición en el que hay crecimiento fúngico. Mientras se procesaba el material del nido invadido con presencia de micelio y esclerocios se hallaron larvas de dípteros (Fig. 5B), aparentemente alimentándose del cartón en des­composición (4.3 ± 1.2 larvas por gramo de material), mientras que no se encontraron larvas en el material de los nidos de colonias sanas. El perfil genético COII de las moscas adultas y de las larvas de dípteros coincidieron, indicando que se trataba de la misma especie.

Finalmente, encontramos especies de nemátodos asociados a las larvas de Bradysia. Cada larva tenía entre tres y cuatro hembras del nemátodo parasítico Tetradonema plicans Cobb (Nematoda: Tetranematidae) (Fig. 6A), y mediante observaciones microscópicas también se detectó la presencia de machos de la misma especie en las larvas de moscas (Fig. 6B).

Fig 5. Bradysia sp. asociado a una colonia senescente de C. formosanus. (A) Macho (izq) y hembra (der) adultos, y (B) larva. Barra de escala = 1 mm.
Fig 6. El nemátodo T. plicans asociado a la larva Bradysia. (A) T. plicans hembra abandonando una lar­va de mosca, y (B) T. plicans macho.

Discusión

En comparación con el suelo a su alrededor, los nidos subterráneos de termitas representan un tipo único de recurso, debido a la acumulación de materia orgánica proveniente de la deposición fecal de las termitas en el nido (Bignell 2006, Jouquet et al. 2011, Chouvenc et al. 2011b). Debido a que las colonias sanas pueden mantener condiciones de homeostasis dentro del nido, el cartón tuvo baja densidad de artrópodos y hongos oportunistas. En cambio, a medida que el mantenimiento del nido disminuía en colonias senescentes, el cartón fue invadido por micelio y esclerocios, a la vez que va­rios artrópodos oportunistas aumentaron sus poblaciones, aparentemente, debido al consumo del material del nido en descomposición y los cadáveres de las termitas.

Diversos hongos son comúnmente hallados en el material de los nidos, pero mientras que la colo­nia se mantenga sana, y el nido sea mantenido por las termitas, éstos permanecen en densidades re­lativamente bajas, presumiblemente en un estado de no propagación.(Zoberi y Grace 1990, Milner et al. 1998, Rosengaus et al. 1998, Rojas et al. 2001, Jayasimha y Henderson 2007, Chouvenc et al. 2011b). La diversidad fúngica similar entre los materiales de los nidos de nuestras colonias en labo­ratorio puede ser debido a dos factores: ya que 1) todas las termitas fueron recolectadas en un radio de 20 km, y tales hongos podrían ser comunes en los suelos locales; y 2) los inóculos de hongos po­drían haber podido dispersarse de una colonia a otra dentro del laboratorio durante el mantenimien­to de las mismas. Independientemente de su origen, tales microorganismos son comunes en suelos, y, como las termitas pastorean debajo del suelo, las esporas fúngicas pueden ser llevadas oportuna­mente hacia el interior del nido e incorporadas al material de construcción del mismo. De una forma similar, algunas termitas macrotermintinas podrían reclutar a sus simbiontes, Termitomyces de sue­los cercanos (Aanen et al. 2002). Además, varios de los hongos asociados con los nidos de termitas de nuestro estudio se hallaron asociados con el material de nidos de colonias de hormigas (Rodri­gues et al. 2011, Reber y Chapuisat 2012), sugiriendo que tanto hormigas como termitas viviendo en hábitats subterráneos pueden incorporar pasivamente inóculos fúngicos comunes de los suelos adyacentes al material de construcción de sus nidos. Debido a que el material del nido de algunas Rhinotermitidae posee propiedades fungistáticas (Chouvenc et al. 2009, Hamilton et al. 2011), los hongos podrían permanecer como esporas hasta que la colonia de termitas comience a decaer. Pre­sumiblemente, la falta de mantenimiento del nido resulta en cambios químicos, generando las con­diciones para que germinen esporas en dormición, y que el micelio resultante use el nido como re­curso de alimentación. Sugerimos que la transición del nicho desde un ambiente de supresión fúngi­ca, hacia otro dominado por los hongos permite el inicio del cambio de comunidad, lo que en el lar­go plazo, podría resultar en una sucesión ecológica.

En nuestras colonias senescentes, colémbolos y ácaros se beneficiaron directamente por la apertu­ra del nicho. La mayoría de los colémbolos entomóbridos fueron encontrados asociados con micelio fúngico. A su vez los ácaros se alimentaban de los cadáveres de termitas invadidos por hongos y bacterias. Se tomó en cuenta que nuestras observaciones se limitaron a colonias criadas en laborato­rio, donde el sistema era relativamente simple, formado solo por un puñado de especies de artrópo­dos. Sin embargo, al mantener un ambiente controlado, fuimos capaces de monitorear el cambio en la prevalencia de tales especies, lo cual hubiera sido difícil, o imposible, de hacer con colonias a campo. A la vez, puede esperarse que en colonias senescentes a campo, muchos organismos del am­biente adyacente puedan aprovecharse de este nicho en apertura. El nido de las termitas representa un recurso nutricional para microorganismos y varios artrópodos, además proveer refugio potencial para otros. En colonias muertas de Nasutitermes y Cubitermes (Termitidae), ambas con nidos cen­trales, se demostró que las hormigas ocupan en primer lugar los nidos de termitas desocupados, jun­to con un amplio grupo de otros artrópodos (Martius et al. 1994, Dejean et al. 1997), y ocasional­mente vertebrados (Brosset y Darchen 1967, GrifÞths y Christian 1996, Brightsmith 2000). Ade­más, las colonias de termitas vecinas, o colonias incipientes de la misma especie podrían reutilizar el nido existente para su propia ventaja (Dejean y Ruelle 1995, Messenger et al. 2005). Observacio­nes a campo de estudios previos y en laboratorio del presente trabajo muestran que el nido de una colonia muerta de termitas permanece como un recurso valioso para cualquier tipo de organismos oportunistas que pueden utilizar tal recurso y hábitat.

Muchas especies de moscas (Phoridae) son conocidas por parasitar nidos de termitas (Disney y Kistner 1990, Disney y Dupont 2009), pero dentro de nuestro conocimiento, éste es el primer repor­te de una mosca esciárida asociada con un nido de termitas. Esta asociación no parece ser parasítica, ya que la presencia de la larva de la mosca en el nido fue posterior a la invasión del material por mi­celio fúngico. La presencia de las moscas adultas revoloteando sobre la colonia de termitas fue in­variablemente una señal de que la colonia estaba senesciendo, o directamente muerta. A partir de esta observacion anecdótica se acuño la frase “mosca de la muerte” (R. Pepin, comunicación perso­nal). La presencia del nemátodo entomoparásito T. plicans en las larvas de la mosca esciárida (Cobb 1919, Hudson 1974, Peloquin y Platzer 1990) implica que múltiples niveles tróficos están involu­crados durante la invasión del material del nido por artrópodos detritívoros, aumentando directa­mente la biodiversidad total. En el presente estudio, no se buscó nemátodos en el material del nido o en las termitas (parasiticos o comensalistas); sin embargo, estudios previos mostraron que existen nemátodos asociados comúnmente con termitas poco vigorosas (Wang et al. 2002, Carta y Osbrink 2005) así como a termitas aparentemente sanas (Kanzaki et al. 2012). Por lo tanto, la senescencia de una colonia de termitas podría ofrecer nuevas posibilidades de recursos para nemátodos y otros mi­croorganismos que no fueron discutidos en este estudio.

La presencia de ácaros asociados con colonias senescentes ha sido previamente documentado (Philli y Coppel 1977b, Eraky 1999, Wang et al. 2002), y se sugirió que tales ácaros fueron la causa del colapso de esas colonias de laboratorio (Lund 1962, Phillipsen y Coppel 1977a). Sin embargo, los experimentos que testearon ácaros como parásitos de termitas no tomaron en cuenta la biología de las termitas, así como la capacidad de los grupos sanos de termitas de mantener sus nidos para prevenir la acumulación de tales ácaros, tal como se observó en este estudio. Los ácaros están usual­mente presentes en alta densidad solo en colonias senescentes (Wang et al. 2002, Myles 2002), tal como se confirmó por nuestras observaciones. Por lo tanto, el estudio de ácaros como parásitos de termitas utilizando grandes densidades de ácaros sobre un pequeño grupo de termitas que no pueden mantener su ambiente (los estudios realizados en placas de Petri no permiten a las termitas estable­cer rápidamente la estructura del nido) representan condiciones que sólo podrían ocurrir en una co­lonia de termitas que ya está en su fase decreciente (Chouvenc et al. 2011c, 2012; Chouvenc y Su 2012). Los ácaros pueden ser una carga adicional para una colonia en declive, especialmente cuan­do se establecen larvas hypopi en la superficie de la cutícula de termitas. Adicionalmente, en algu­nos casos observamos que las exocutículas de los ácaros y los colémbolos estaban cubiertas por es­poras de varios hongos (AspergillusTrichoderma, y Penicillium), lo cual colabora con la dispersión éstos a través del material del nido, tal como lo sugirió Myles (2002). Ésto implica que la interac­ción entre los artrópodos detritívoros y los hongos podría ser más compleja que una simple relación trófica, ya que los artrópodos proveerían un beneficio a tales hongos al dispersarlos por el nido, y al darles un acceso más fácil a recursos previamente inaccesibles (Malloch y Blackwell 1990).

En conclusión, las termitas pueden considerarse “ingenieras del ecosistema” (Jones et al. 1994) debido a su capacidad de participar en el flujo de recursos al ayudar a reciclar una cantidad signifi­cante de carbono secuestrado en materiales vegetales (Jouquet et al. 2006). Las termitas convierten (predigieren, mezclan y redistribuyen) recursos inaccesibles en recursos que pueden estar disponi­bles para otros organismos (Dangerfield et al. 1998). Nuestro estudio demostró que, luego de la muerte de una colonia de termitas, hongos previamente inhibidos por la colonia sana pueden usar este recurso, y ácaros y colémbolos pueden sucesivamente alimentarse de este material fúngico. Es­tos artrópodos pueden además proveer una retroalimentación positiva a tales hongos al dispersar sus esporas en el nido. Independientemente, las larvas de moscas esciáridas que también se alimentaron de material fúngico en este estudio, ingresaron al sistema como progenie de adultos de mosquillas de los hongos. Tales larvas fueron a su vez parasitadas por un nemátodo, lo que demuestra la exis­tencia de múltiples niveles tróficos dentro de la colonia de termitas colapsada. Éstos descubrimien­tos sugieren que, mientras una colonia viva y activa puede alterar los suelos locales física y quími­camente al enriquecerlos con nuevos recursos (Bignell 2006, Jouquet et al. 2011), una colonia muerta deja una huella de recursos en forma de nutrientes y refugio. Las observaciones realizadas en nuestras colonias de laboratorio podrían haber mostrado poca diversidad en su colonización por tratarse de un sistema cerrado, sin embargo, la muerte de una colonia a campo podría resultar en un rápido cambio en la prevalencia de organismos originada de los suelos adyacentes, hacia el material del nido. Sin embargo, el nido a campo podría ser reutilizado por organismos oportunistas, resultan­do al final en una sucesión ecológica a escala local, y en un potencial aumento de la biodiversidad.

Agradecimientos

Agradecemos a Stephanie Osorio, Elizabeth Des Jardin, Ron Pepin, y Aaron Mullins por su ayuda técnica (Universidad de Florida), y a Lucas Carnohan y dos críticos anónimos por sus comentarios constructivos. Este estudio fue financiado en parte por un fondo SEED de la Universidad de Florida bajo el convenio de beca 00094648.